Los superiores lo encargaron de la enseñanza de la teología en los estudios de la Orden de Bolonia, Nápoles y finalmente en París, donde comentó la Biblia y las Sentencias. En el Capítulo general de la Orden en Lyon en 1247, Juan, de cuarenta años, fue elegido Ministro General y fue el sexto después de San Francisco, desempeñó este oficio por diez años. No era tarea fácil pues dentro de la Orden bullían disensiones sobre la pobreza y el método de vida de los Hermanos. Quiso tomar contacto con todas las comunidades dispersas en los países europeos: se sometió a continuos y fatigosos desplazamientos a pie. Se presentó a todos no como superior sino como siervo, dando ejemplo de gran humildad, de suma prudencia y de austeridad. En 1240 en Inglaterra se entrevistó con el rey Enrique III, en el mismo año visitó en Francia a san Luis IX, de partida para la cruzada. Inocencio IV lo envió a Constantinopla como ángel de paz para tratar sobre la reunificación con el patriarca Manuel II. No obtuvo ningún resultado, pero la personalidad del legado fue objeto de estima y admiración por parte de los griegos mismos, por su vida ejemplar y su cultura. Vuelto a Occidente, regresó a París, logró calmar los espíritus con sus pacientes modales, para la readmisión de los religiosos en la enseñanza en la universidad, contra las consignas de Guillermo de Sant Amore.
Dentro de la Orden chocaban dos tendencias: la de los celantes espirituales por un retorno rígido a la pobreza y la de los conventuales por una interpretación más benigna. En el capítulo general del 2 de febrero de 1257 Juan presentó su dimisión y fue sustituido por san Buenaventura. Se retiró por treinta años al eremitorio de Greccio donde vivió en gran austeridad y contemplación. Juan XXI y Nicolás III le propusieron el cardenalato, pero él lo rehusó humildemente. El Papa le encomendó una nueva misión de conciliación a Grecia, pero durante el viaje enfermó y murió el 19 de marzo de 1289 en Camerino, donde fue sepultado en la iglesia de San Francisco. Sus huesos fueron trasladados a la catedral en 1873, y fueron meta de peregrinaciones. Aprobó su culto Pío VI el 1 de marzo de 1777.
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